生态系统内的上行效应和下行效应：水里的鱼会影响陆地植物的繁殖

01引 言

说起鱼类，自然是无人不知、无人不晓了，淡水鱼、海水鱼，三文鱼、金枪鱼...，你可能能说上一大堆。但要是问起你“鱼类有哪些作用或者有哪些本领，你是否也都能答得上来呢？”

——“鱼类是我们的美食”，“大麻哈鱼能识别家乡气味，能洄游到它的出生地”，“电鳗能放电”，“隆头鱼可以作鱼医生，为别的鱼类抓寄生虫”，“鲢鳙能滤食蓝藻、净化水质”......也许，你也仍能列出一大堆鱼类的本领来。

然而，如果我告诉你，鱼类不但能对水里的生物产生影响，还能影响到陆地上的植被，你可能就不一定相信了吧：什么，鱼与陆地上的植被还能有什么关系？！这岂不是要让我们真去“缘木求鱼”？别急，让小编为您慢慢道来。

在开始我们的故事前，不妨让小编先来给您普及一些生态学的知识（如果您对这些知识已非常熟悉了，那么可以跳过引言的这一部分，直接进入正题）。

您可能已经知道，自然界的生物，不是偶然在一起的，而通常都是通过捕食与被捕食关系联系在一起的。“大鱼吃小鱼，小鱼吃虾米，”...，于是，不同的生物就通过组成的食物链和食物网相互联系在一起了。根据这种捕食与被捕食的关系，生态学家把各种不同的生物归在不同的营养级中，能够光合作用的各种植物，它们不能“捕食”其他生物，所以它们就处在第一个营养级，而各种以植物为食的草食动物呢，就被归在第二个营养级，而吃草食动物的动物呢，自然就是第三个营养级，...，依此类推。

生态学家们发现一个有趣的现象，就是，当某种植物非常茂盛的时候，那么牧食这种植物的草食动物的数量也会多。当这种草食动物数量增加以后，那么捕食这种草食动物的动物数量也会多起来，依此类推，即高一个营养级的生物，都是随着低一个营养级生物的数量而增加，这种现象，生态学家们将其称为上行效应（如下图左侧）。

上行效应 下行效应

除了上行效应外，生态学家们还注意到了另一种现象，即如果肉食动物的数量多的话，那么被它们捕食的草食动物数量就会减少，而草食动物数量的减少，就会降低它们对植物的牧食，植被就能长得多。即自上而下，相邻的两个营养级的生物数量是呈现相反的关系的，这种效应在生态学上就被称为下行效应或下行控制（如上图右侧）。

生态学家们还将上行效应和下行效应通称为营养级联效应（Trophic Cascading Effects)。

通常，这种上行效应和下行效应，都是发生在 同一个生态系统里的，比如，国外的湖泊管理者，为了改善湖泊的水环境质量，就在湖泊中放养吃鱼的鱼（凶猛鱼类），这样，这些肉食性鱼类就能捕食水体中相对较小的那些以浮游动物为食的鱼类，当这些吃浮游动物的鱼类数量减少后，浮游动物的数量就能增加了，于是它们就能吃掉更多的浮游植物（即水中的藻类），于是水体的透明度就提高了，水质变得更清澈了。湖泊管理者们将湖泊中的这种下行效应称为生物操纵。

我国中科院水生生物研究所的专家谢平教授，则提出了适合我国湖泊藻类控制的另一种生物操纵——非经典生物操纵，即利用鲢/鳙直接控制富营养化湖泊中的藻类。由于鲢鳙是一类吃浮游动物（浮游生物）的鱼类，在国外的湖泊管理中通常是被利用肉食鱼类来吃掉的，而我们恰恰是要增加它们的数量，而在国外是要放养吃鱼的凶猛鱼类，而我们则为了提高放养的鲢鳙的成活率，恰恰要控制凶猛鱼类的数量，即我国的湖泊管理，完全与国外的相反，所以谢平研究员就把这种通过放养鲢鳙来控制富营养湖泊中藻类过度增长的方法，称为非经典生物操纵。

通常人们是很容易观察到在同一个生态系统内的上行效应和下行效应，例如，我国的老百姓，早就知道，通过给池塘施肥培养池中的藻类（浮游植物），并使浮游动物也能增加，从而就能养殖鲢、鳙等鱼类（施肥养鱼）或者通过施肥来养殖珍珠，利用的就是水体中的上行效应。

而前述的通过生物操纵和非经典生物操纵来控制富营养化湖泊中藻类的过度增长，利用的就是水体中的下行效应。即不管是这些上行效应，还是下行效应，都是发生在同一个系统中的。因为这些效应是发生在同一个系统中，人们既容易想得到，也容易观察得到。

那么这种食物链之间的营养级联效应，是否只限于生态系统的内部呢？有没有不同生态系统之间存在的这种上行或下行效应呢？

嗯，您可能猜到了，小编今天想给您讲的这个故事，就是科学家们注意到的发生在不同生态系统间的下行效应。即鱼类通过营养级联效应（下行控制），最终影响到了林地植被的生长繁殖。如果您有兴趣，就跟随我们一起去了解一下吧。

02鱼是如何影响林地中的植被的？

我们今天给大家讲的这个故事，是基于美国弗罗里达大学动物学系的Knight博士、McCoy博士和华盛顿大学生物学系的Chase博士等五位研究人员共同开展的一项研究。如果您对他们的研究感兴趣的话，可以直接参考他们发表的论文原文：

Knight T. M., McCoy M. W., Chase J. M., McCoy K. A. & Holt R. D. 2005. Trophic Cascade Across Ecosystems. Nature, 437, 880-883)。

一个生态系统内部的营养级联效应（trophic cascading effects)已广为人知，然而人们对于跨生态系统的营养级联效应（即营养级联效应在不同生态系统之间影响）还知之不多，为此，弗罗里达大学动物学系的Knight博士等研究人员在2003年5月选择了在美国弗罗里达大学的凯瑟琳.欧德威保护区/卡尔.斯威瑟纪念圣所开展了一项与众不同的研究，旨在为人们揭示这种跨生态系统的营养级联效应。

Katharine Orderway Preserve保护区所在位置

他们选择的这个研究地点共有18个永久性池塘（即这些池塘都有多年的积水），它们的差异主要在于有些池塘有鱼，而有些没鱼。研究者们选择了其中的8个池塘，池塘与池塘的平均距离在1000米（200~2500米）。8个池塘中有4个有鱼、4个没鱼。除此之外，这些池塘在大小、光照、池塘边植被结构等等各个方面都没有什么差异。

他们发现有鱼池塘周围的植被比无鱼池塘周边的更茂盛，因此这项研究的主要目的，就是想弄清楚，是否是池塘中的鱼类引起了池塘周边植被的好坏。

保护区内的自然景观

他们针对观察到的这一现象及可能的原因，先提出了如下图中的科学假设：鱼类可以捕食池塘中的蜻蜓幼虫，从而使有鱼池塘周边的蜻蜓成虫数量减少，蜻蜓的减少，就会导致蜜蜂等授粉昆虫数量增加，从而导致植被获得了更多的授粉机会，因而有鱼池塘周边的植被长得更好。

论文中的图1 食物网作用显示的鱼类影响植被繁殖的途径

（实线为直接影响，虚线为间接影响）

然后为了验证这些假设，他们就在现场开展了一系列的验证研究。

首先，他们调查了有鱼池塘和无鱼池塘中蜻蜓幼虫的数量。结果确实印证了有鱼池塘蜻蜓幼虫数显著低于无鱼池塘蜻蜓幼虫数（如下图左）。

论文中的图2 有鱼池塘和无鱼池塘中的蜻蜓幼虫数（左）和池塘周边蜻蜓成虫数（右）

然后他们再进一步调查了池塘周边蜻蜓成虫的数量。结果再次印证了他们的假设：无鱼池塘周边蜻蜓的数量显著高于有鱼池塘（上图右）。

接着，他们又验证了有鱼、无鱼是否会影响到授粉昆虫对开花植物的访问量。他们选择了池塘边上最常见的开花植物——一种金丝桃植物（Hypericum fasciculatum），观察这些授粉昆虫对其访问量，并记录下来访昆虫的种类，结果发现，有鱼池塘授粉昆虫的访问量显著高于无鱼池塘，且来访的昆虫种类也是显著不同，有鱼池塘来访昆虫主要是膜翅目昆虫（hymenopterans，即主要是蜂类授粉昆虫)，而无鱼池塘来访昆虫主要是双翅类（dipterans，蝶类、蝇类）。

论文中的图3 有鱼、无鱼池塘边金丝桃植物授粉昆虫的访问量

为了确认有鱼、无鱼是否是影响池塘边的金丝桃植物的繁殖，他们又调查了两类池塘边的金丝桃是否受到授粉限制，及受限制的数量，结果如下图所示。

论文中的图4 有鱼、无鱼池塘边的金丝桃出现授粉限制的情况

调查结果再次印证了，有鱼池塘授粉限制的情况显著低于无鱼池塘边的金丝桃（参见上图的统计结果）。

他们对第二种植物一种慈菇Sagittaria latifolia的授粉、繁殖情况也做了补充调查，结果也证明了，有鱼池塘边的慈菇昆虫访问量显著高于无鱼池塘边，所以其繁殖、产量均好于无鱼池塘边的慈姑。这一结果提示，鱼类对植物授粉、繁殖的间接促进作用可能具有普遍性。

所以通过这项研究，我们可以看到，由于鱼的存在，导致了在有鱼池塘及其周围蜻蜓幼虫和成虫的减少，从而间接引起了毗邻的陆地生境上授粉昆虫对植物的访问量的减少和最终导致植物生物量产出的降低。有鱼池塘附近蜻蜓种群数量的减少，可能有两方面的原因，既有因鱼类对蜻蜓幼虫捕食引起的数量变少，也有蜻蜓在行为上刻意回避在有鱼池塘产卵、繁殖而造成在有鱼池塘附近的种群数量的减少。但由于研究者们没有对有鱼、无鱼进行人为的操控，因此目前他们还不知道这两个因素各自在导致蜻蜓数量减少中起了多大的作用。

研究人员也发现，无鱼池塘授粉昆虫数量的减少，既与蜻蜓对授粉昆虫的捕食、也与授粉昆虫在行为上回避在有蜻蜓的地方授粉这两方面的因素有关。

在7天的连续观察期内，研究人员们发现了好几起两种常见蜻蜓（Anax junius和Erythemis simplicicollis）对大型授粉昆虫的袭击事件，8起袭击中有4起是攻击授粉昆虫的，包括蜂bee、蛾moth和蝶（或蝇）类flies（图5）。

论文中的图5 蜻蜓对授粉昆虫的影响。a, 蜻蜓在研究地捕食授粉昆虫；b, 有鱼、无鱼时对金丝桃的授粉访问量

为了检验蜻蜓的存在是否在行为上会影响授粉昆虫对植物的访问量，研究人员用一个网罩围在有鱼池塘边上的金丝桃树上，网眼的大小能让大多数的授粉昆虫可以自由进出，但却能防止人工固定在网罩内的一种蜻蜓Erythemis simplicicollis逃出来，然后观察在有鱼池塘边上这棵有蜻蜓存在的金丝桃树上授粉昆虫的访问量，结果发现有蜻蜓存在时授粉昆虫的访问量也显著低于无蜻蜓的对照组（图5b)。

03该研究的启示

首先，水体与陆地捕食动物之间的这种较强的营养级联效应，并非仅限于鱼类，由于许多陆生生物捕食者、草食者或授粉者都有幼体生活于水中的生活史阶段，因此水体中的捕食者（如鱼类）对陆地生态系统的影响可能是非常多样化的。同样也有一些水生生物（如大鲵）具有陆生的生活史阶段，因此其陆地生态系统中的捕食效应，可能也会影响到水生态系统中。

其次，鱼类常被人为随意地放养到各种水体中。由于这种跨生态系统营养级联效应的存在，人为的鱼类引种可能会增加昆虫授粉植物的繁殖成功率，但可能对非昆虫授粉的植物造成了竞争性抑制。湿地生态系统的破坏，也会减少蜻蜓的种群，也会产生类似的效应。相反，由于富营养化或其他因素导致的鱼类群落的破坏，则可能使昆虫授粉的植物处于竞争的不利地位。

该研究也告诉我们，鱼类不仅仅是我们人类的食物，也是地球环境的缔造者和维护者。

(原创作者：LiuQ)